Introdução

No Brasil, o Bioma Pampa ocupa aproximadamente 63% do Estado do Rio Grande do Sul (IBGE, 2004). Sua vegetação apresenta predomínio de campos, entremeados por capões de mata, matas ciliares e banhados. A região é composta por ecossistemas que abrigam uma boa riqueza de espécies animais e vegetais, possuindo aspectos de fauna e flora únicos no país, ainda não completamente conhecidos pela ciência (MMA, 2002). No entanto, com o avanço de atividades como a agricultura e silvicultura, este bioma tem sofrido intensas alterações em sua paisagem (CORDEIRO & HASENACK, 2009).

A realização de inventários é uma importante estratégia para a obtenção de informações essenciais que fundamentam estudos e práticas conservacionistas, tais como: avaliação, monitoramento e definição de áreas prioritárias para a conservação. Os adultos de borboletas se destacam em trabalhos com este intuito, pois são diversos, respondem com rapidez a alterações no ambiente e são relativamente fáceis de amostrar e identificar (FREITAS et al., 2005). Além disso, são conspícuos e carismáticos, o que permite que também sejam utilizados como espécies bandeira ou guarda-chuva (NEW, 1997).

No Sudeste do Rio Grande do Sul, as borboletas foram historicamente bem inventariadas através de diferentes metodologias e esforços amostrais. No século passado, sem relatos precisos sobre métodos de amostragem, foram registradas borboletas para os atuais municípios de Pelotas, Capão do Leão e Morro Redondo (BIEZANKO & FREITAS, 1938; BIEZANKO, 1949, 1958, 1959, 1960a, 1960b, 1963; BIEZANKO & MIELKE, 1973). KRÜGER & SILVA (2003) revisando materiais de coleções e realizando coletas a campo, atualizaram os dados de Papilionoidea para estas mesmas localidades. PAZ et al. (2008), acrescentando os dados de suas coletas à esta lista, registraram Nymphalidae, Papilionidae e Pieridae para Caçapava e Canguçu. Mais recente, através de metodologia específica para borboletas frugivoras, foram registrados Nymphalidae para o Capão do Leão (SILVA et al., 2013).

Segundo SANTOS et al. (2008), o Rio Grande do Sul possui baixa prioridade em levantamentos da fauna de borboletas, pois é um dos estados brasileiros mais amostrados. Porém, muitos destes trabalhos apresentam informações desatualizadas e incompletas, além de focarem em grupos e regiões específicas. Poucos são os inventários que abrangem a fauna em áreas de Campos e Floresta Estacional Semidecidual. Estes ambientes formam um mosaico de mata e campo, sendo um valoroso refúgio de vida que tem sofrido diversas e constantes pressões antrópicas nos últimos anos, e apesar de serem áreas importantes para a manutenção da biodiversidade local, são os menos representados quanto a sua proteção (CORDEIRO & HASENACK, 2009; OVERBECK et al., 2009).

O Bioma Pampa ainda é em grande parte pouco conhecido, inclusive no que se refere à fauna de borboletas, sobre a qual muitos locais permanecem carentes de trabalhos (MORAIS et al., 2007; MARCHIORI et al., 2014). Muito se tem focado em reservas e zonas de alta diversidade, o que pode estar prejudicando outras áreas em potencial, que por serem desconhecidas não são valorizadas e sofrem constantes ameaças. Sendo o desconhecimento uma das principais causas da degradação dos ecossistemas naturais, listas de espécies se tornam urgentes. Desta forma, o presente estudo teve por objetivo inventariar as borboletas em áreas de Floresta Estacional Semidecidual e de Campos no Bioma Pampa, Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil.

Material e Métodos

O trabalho foi realizado em três áreas, duas localizadas no município de Morro Redondo e uma em Capão do Leão, Sudeste do Rio Grande o Sul (31º 43’ 05.85”S e 52º 41’ 45.42”W, 31º 43’ 41.80”S e 52º 41’ 28.10”W, 31º 48’ 58”S e 52º 25’ 55”W) (Figura 1). Encontram-se nas regiões geomorfológicas da Encosta do Sudeste e da Planície Costeira, respectivamente. Pertencem ao Bioma Pampa e se localizam nas fisionomias da Floresta Estacional Semidecidual e na transição entre esta e as Formações Pioneiras (VELOSO et al., 1991). O clima é Cfa (mesotérmico, sempre úmido, com verões quentes) de acordo com a classificação de Köppen (MORENO, 1961).

Figura 1
Localização dos municípios de Morro Redondo e Capão do Leão no extremo Sul do Brasil, onde foram realizadas as coletas de borboletas entre outubro de 2012 a junho de 2013.

As amostragens ocorreram mensalmente entre outubro de 2012 e junho de 2013, por quatro coletores utilizando redes entomológicas. Foi delimitada uma trilha por área, as quais foram percorridas com esforço amostral padronizado, 2h 30min pela manhã e 2h 30min pela tarde, no período entre 8h 30min e 16h 30min. Espécimes de fácil identificação no campo foram marcados numericamente através de caneta permanente, fotografados e liberados. Para cada individuo avistado foram registrados a espécie, data, turno e área de coleta. Indivíduos de identificação incerta e exemplares testemunhos foram coletados e encaminhados ao Museu Entomológico Ceslau Biezanko da Universidade Federal de Pelotas, onde foram montados, identificados e depositados.

A identificação das espécies foi realizada com base no padrão morfológico, por comparação com o material disposto na coleção do museu mencionado, de bibliografia especializada (CANALS, 2000, 2003, D’ABRERA, 1984) e da consulta a especialistas. A nomenclatura e sistemática foi atualizada segundo LAMAS (2004). Os trabalhos consultados para a confirmação dos novos registros foram: BIEZANKO (1949, 1958, 1959, 1960a, 1960b, 1963); BIEZANKO & FREITAS (1938); BIEZANKO & MIELKE (1973); BIEZANKO et al. (1978); KRÜGER & SILVA (2003); PAZ et al. (2008) e SILVA et al. (2013).

A partir da identificação dos espécimes foram obtidas a composição, riqueza e abundância das borboletas registradas nas três áreas. O esforço amostral foi calculado multiplicando-se o número de coletores pelas horas-rede. Para avaliar a suficiência amostral foi construído um gráfico cumulativo de espécies através do software Past versão 2.17 (HAMMER et al., 2001). Foram consideradas singletons as espécies que apresentaram apenas um indivíduo, abundantes as dez com o maior número de indivíduos e dominantes as espécies em que a frequência relativa foi maior que 10%.

Resultados e Discussão

Totalizando 540 horas-rede de amostragem, foram registrados 3.065 indivíduos distribuídos em 154 espécies e seis famílias de borboletas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Rio Grande do Sul, Brasil (Tabela 1). Apesar do grande esforço amostral, a curva de acúmulo de espécies obtida continua em ascensão, indicando que muitas espécies ainda estão por ser amostradas (Figura 2). De fato, os números encontrados estão longe dos registros históricos documentados para a região, o que será discutido mais adiante.

Figura 2
Número acumulado de espécies de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. Intervalos de confiança de 95%.

No total de indivíduos mensurados, Nymphalidae é a família mais abundante, seguida de Hesperiidae, Pieridae, Lycaenidae, Papilionidae e Riodinidae (Figura 3). Outros trabalhos relatam esta predominância de Nymphalidae em diferentes ambientes do Rio Grande do Sul (DESSUY & MORAIS, 2007; MORAIS et al., 2012). A abundância de Nymphalidae pode estar relacionada ao fato dela ser uma das famílias de borboletas mais diversificadas em termos de hábito e morfologia, apresentando o maior número de espécies conhecidas e sendo encontrada em todas as regiões tropicais e subtropicais do mundo (LAMAS, 2004).

Figura 3
Riqueza e abundância relativa das famílias de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013.

As espécies mais abundantes foram: Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) (8%), Pyrgus orcus (Stoll, 1780) (6%), Urbanussimplicius (Stoll, 1790) (5%), Hermeuptychia sp. (4%), Yphthimoides celmis (Godart, 1824) (4%), Paryphthimoides eous (Butler, 1867) (3%), Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) (3%), Actinote carycina Jordan, 1913 (3%), Ortilia orthia (Hewitson, 1864) (3%) e Agraulisvanillae maculosa (Stichel, 1908) (3%). Nenhuma se mostrou dominante (>10%). As espécies T. claudina, P. orcus, Hermeuptychia sp. e D. iulia alcionea estão entre as dez espécies mais abundantes no Rio Grande do Sul (MORAIS et al., 2007). Segundo os mesmos autores, juntas elas representam em torno de 20% das borboletas amostradas no Estado. T. claudina é encontrada em ambientes abertos como campos e beira de matos, podendo formar agregações o que foi observado durante o estudo.

São novos registros para o Sudeste do Rio Grande do Sul: Emesis lupina melancholica Stichel, 1916, Synargis paulistina (Stichel, 1910) (Riodinidae), Nicolaea cupa (Druce, 1907) (Lycaenidae) e Philaethriawernickei (Röber, 1906) (Nymphalidae). É surpreendente que esta última não tenha sido registrada antes, pois se trata de uma espécie grande, bastante vistosa e de uma família bem conhecida. Já as três primeiras pertencem a famílias compostas por espécies de tamanho pequeno, algumas pouco atraentes, sendo sua captura, manuseio e identificação relativamente difícil (BROWN JR. & FREITAS, 1999). Motivos pelos quais estes grupos estão entre os menos amostrados, sendo subamostrados ou nem mesmo considerados em muitos trabalhos (FRANCINI et al., 2011).

Segundo ISERHARD et al. (2010), S. paulistina foi recentemente registrada pela primeira vez no Rio Grande do Sul para a Floresta Nacional de São Francisco de Paula. Entretanto já havia sido mencionada para a região missioneira através de sua sinonímia Synargis phillone enimanga (Seitz, 1917) (BIEZANKO & MIELKE, 1973). ISERHARD et al. (2010) também citam E. lupina melancholica para a região. N. cupa foi registrada pela primeira vez no estado para o Norte da Planície Costeira (BELLAVER et al., 2012). Lycaenidae e Riodinidae estão entre as famílias que apresentam a maior expectativa em relação ao acréscimo de espécies no Rio Grande do Sul (ISERHARD & ROMANOWSKI, 2004). Segundo MORAIS et al. (2007), em torno de 13% a 26% destas famílias esperam registro.

Outras espécies que merecem destaque são as singletons, que correspondem a 17% do total de espécies amostradas: três Riodinidae que representam 23% desta família, três Lycaenidae (21%), 12 Hesperiidae (20%), duas Pieridae (18%), uma Papilionidae (17%) e seis Nymphalidae (12%). Muitas espécies de Hesperiidae, Riodinidae e Lycaenidae são naturalmente raras (BROWN JR. & FREITAS, 2000). Porém, não é comum para as demais famílias, onde a maioria das espécies analisadas neste estudo é normalmente abundante, principalmente em ambientes abertos. Apenas Zischkaiapacarus (Godart, 1824), Ascia monuste (Linnaeus, 1764) e Hypanartia lethe(Fabricius, 1793) também foram consideradas escassas na região por outros autores (BIEZANKO, 1949, 1958, 1960a, 1960b).

Hesperiidae foi a família mais rica, seguida de Nymphalidae, Lycaenidae, Riodinidae, Pieridae e Papilionidae. De acordo com ROSA et al. (2011), espécies pertencentes à Hesperiidae são difíceis de capturar, visto que apresentam tamanho relativamente pequeno e voo rápido, sendo o acréscimo de espécies lento. Por isso apenas em trabalhos com um bom esforço amostral sua riqueza é evidenciada. A representatividade das famílias alcançada neste estudo condiz com a ordenação encontrada em diferentes ambientes do Brasil, principalmente no que se refere à Floresta Estacional Semidecidual (FRANCINI et al., 2011). Também se aproxima bastante das proporções gerais relatadas para o estado e região sudeste deste (Tabela 2).

Tabela 2

Representatividade das famílias de borboletas para diferentes localidades no Extremo Sul do Brasil.

Riqueza relativa de espécies por família de borboletas amostradas em Floresta Estacional Semidecidual e Campos no Bioma Pampa extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 e junho de 2013 (Presente Estudo). BIEZANKO & FREITAS, 1938; BIEZANKO, 1949, 1958, 1959, 1960a, 1960b; BIEZANKO & MIELKE (1973); KRÜGER & SILVA (2003); PAZ, ROMANOWSKI & MORAIS (2008); SILVA et al. (2013) (Região Sudeste), MORAIS et al. (2007) (Rio Grande do Sul). *Riodinidae incluído dentro de Lycaenidae.

Para a região Centro-Norte do Rio Grande do Sul, os trabalhos tem registrado uma alta riqueza de espécies. Na Mata Atlântica, RITTER et al. (2011) através de 108h/rede mencionam 125 espécies, ISERHARD & ROMANOWSKI (2004) e ISERHARD et al. (2010) para o mesmo ambiente com 238 h/rede constaram 292 espécies e com 674 h/rede 277 espécies respectivamente. Na Floresta Estacional Decidual DESSUY & MORAIS (2007) em 135 h/rede encontraram 145 espécies e SACKIS & MORAIS (2008) com 113 h/rede obtiveram 89 espécies. Estes resultados podem ser atribuídos a particularidades dos ambientes analisados, principalmente no que se refere à vegetação e sua heterogeneidade. A Mata Atlântica propriamente dita é considerada um dos biomas mais ricos do mundo (MMA, 2002).

Para o Sudoeste do Bioma Pampa em áreas de Mata Ciliar e Campanha, MARCHIORI & ROMANOWSKI (2006a) com esforço de 300 h/rede, registraram 97 espécies. Para a mesma região em Mata Ciliar e Campos, ROSA et al. (2011) com um esforço de 99 h/rede inventariaram 46 espécies. Os dados apresentados nestes trabalhos se aproximam mais do presente estudo, incluindo composição de espécies, sendo possível que com um esforço superior obtivessem resultados mais similares.

Somando os dados dos trabalhos realizados no Sudeste do Rio Grande do Sul, são registradas aproximadamente 421 espécies de borboletas. Deste total, apenas 90 (40%) Papilionoidea e 60 (30%) Hesperiidae são relatadas neste estudo, esta diferença nos valores de riqueza pode ser atribuída aos diferentes esforços amostrais. Pois a informação obtida para a região provém de compilação de dados, ou seja, é uma visão em ampla escala dos ambientes estudados, oriunda de diferentes esforços amostrais. Mas também pode estar relacionada às intensas alterações de paisagem que a região tem sofrido nos últimos anos, em decorrência de atividades como a agricultura e silvicultura ou a própria urbanização (CORDEIRO & HASENACK, 2009), fatores já citado por PAZ et al. (2008). A perda de habitats naturais está entre as principais ameaças à biodiversidade das borboletas (CASAGRANDE & MIELKE, 1995; BROWN JR., 1996; CASAGRANDE et al., 1998).

A acelerada degradação dos ecossistemas naturais tem salientado a necessidade de maiores esforços para o conhecimento da sua biodiversidade. Inventários, mesmo que rápidos, ainda são ferramentas cruciais para a obtenção de importantes informações acerca de um determinado ambiente (MARCHIORI & ROMANOWSKI, 2006b). Os resultados aqui apresentados são uma amostra peculiar das comunidades de borboletas que ocorrem em áreas de Floresta Estacional Semidecidual e Campos do Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil. Também levantam muitas questões acerca da riqueza local e nos alertam sobre a possível ausência de muitas espécies com relação aos dados históricos. Neste caso, um melhor acompanhamento da área se faz necessário.

Tabela 1

Borboletas amostradas em Floresta Estacional Semidecidual e Campos do Bioma Pampa no extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 e junho de 2013. (S) número de espécies, (#) singleton, (*) novo registro para o Sudeste do Rio Grande do Sul.

Tabela 1 (Cont.)

Borboletas amostradas em Floresta Estacional Semidecidual e Campos do Bioma Pampa no extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 e junho de 2013. (S) número de espécies, (#) singleton, (*) novo registro para o Sudeste do Rio Grande do Sul.

Tabela 1 (Cont.)

Borboletas amostradas em Floresta Estacional Semidecidual e Campos do Bioma Pampa no extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 e junho de 2013. (S) número de espécies, (#) singleton, (*) novo registro para o Sudeste do Rio Grande do Sul.

Gratidão

Os autores agradecem aos Drs. André Freitas, Lucas Kaminski, Cristiano Iserhard, Sr. Alfred Moser, Mes. Eduardo Barbosa e Ricardo Siewert pelo auxílio na identificação e provisão de informações sobre algumas espécies, com a localização dos municipios estudados.

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Autor notes