Introdução

Dentre os diversos grupos de fauna utilizados como principais alicerces para as práticas conservacionistas, as borboletas têm se tornado importantes ferramentas para estudos de biodiversidade (BROWN JR. & FREITAS, 2000a; UEHARA-PRADO et al., 2005, 2007; BONEBRAKE et al., 2010), possuindo ainda um valor particular como indicadores ecológicos (MURPHY, FREAS & WEISS, 1990). Borboletas frugívoras, facilmente capturadas através de armadilhas com isca atrativa (DEVRIES & WALLA, 2001; UEHARA-PRADO et al., 2005), são altamente correlacionadas com a conectividade da paisagem (BROWN JR. & FREITAS, 2000a; HORNER-DEVINE et al., 2003) e riqueza total do ambiente (UEHARA-PRADO et al., 2009). Desta forma, podem ser utilizadas em estudos ecológicos comparativos, seguindo protocolo de amostragem (DEVRIES & WALLA, 2001; RIBEIRO et al., 2008, 2012). Espécies pertencentes a esta guilda são da família Nymphalidae e estão distribuídas em quatro subfamílias: Satyrinae, Charaxinae, Biblidinae e Nymphalinae (tribo Coeini) (WAHLBERG et al., 2009).

O bioma Mata Atlântica inclui paisagens naturais muito complexas ao longo de sua extensão territorial abrangendo variações de clima e relevo, e devido a isso, sua biota é também muito diversificada (GALINDO-LEAL & CÂMARA, 2003; RIBEIRO et al., 2009; FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA & INPE, 2011). Acredita-se que este bioma abrigue de 1 a 8% de toda biodiversidade mundial (LAGOS & MULLER, 2007), incluindo a maioria das espécies oficialmente ameaçadas de extinção no Brasil (MORELLATO & HADDAD, 2000; TABARELLI et al., 2005). Portanto, devido ao seu alto grau de biodiversidade e endemismo e à elevada taxa de desmatamento, está entre os cinco principais “hotspots” do mundo (MORELATTO & HADDAD, 2000; MYERS et al., 2000; CONSERVAÇÃO INTERNACIONAL, 2013).

O estado atual de conservação das formações florestais da Mata Atlântica brasileira é critico, uma vez que seus remanescentes encontram-se altamente fragmentados (GALINDO-LEAL & CÂMARA, 2003; RIBEIRO et al., 2008, 2012; FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA & INPE, 2011), apesar do grande número de áreas protegidas (GALINDO-LEAL & CÂMARA, 2003). No estado do Paraná, originalmente coberto em 98% do seu território por esse bioma, hoje restam apenas pouco mais de 10% de florestas naturais bem conservadas. Dentre elas, o Parque Nacional do Iguaçu resguarda o maior remanescente contínuo de Mata Atlântica da região sul do Brasil, com área total de 185.262,5 ha inteiramente contido em uma Unidade de Conservação (UC) de proteção integral (IBAMA, 1999; GALINDO-LEAL & CÂMARA, 2003). Esta UC tem continuidade física no país vizinho, Argentina, no Parque Nacional Iguazú, com 67.620 ha de área, totalizando mais de 252.000 ha de florestas protegidas (IBAMA, 1999; SALAMUNI et al., 2002). Em relação ao tipo de fitofisionomia florestal, dentro do Parque Nacional do Iguaçu encontra-se o maior e melhor conservado fragmento de Floresta Estacional Semidecídua do Paraná. Além desta formação, a porção norte do Parque é ocupada por Floresta Ombrófila Mista, a Floresta de Araucárias, de ocorrência predominante no sul do Brasil, e também sob forte ameaça de extinção (IBAMA, 1999).

Apesar dos estudos pioneiros padronizados na região Neotropical envolvendo borboletas frugívoras datarem dos anos noventa (DEVRIES et al., 1997, 1999), as informações sobre a guilda de borboletas frugívoras na região sul do Brasil eram muitas vezes incompletas em relação às localidades estudadas, períodos de coleta e esforço amostral empregado. Mais recentemente, porém, tem surgido um número crescente de publicações bastante detalhadas (PEDROTTI et al., 2011; SANTOS et al., 2011; BELLAVER et al., 2012; CORSO & HERNÁNDEZ, 2012; SILVA et al., 2013; PAZ et al., 2014), a maioria referente ao estado do Rio Grande do Sul. No estado do Paraná, a fauna frugívora encontra-se ainda sub-representada nos inventários. Os estudos existentes abrangem principalmente a região oeste do Estado, nos municípios de Curitiba e arredores (MIELKE, 1994; BONFFANTI et al., 2011) Guarapuava (DOLIBAINA et al., 2011), o cerrado meridional de Jaguariaíva (CASAGRANDE et al., 2012) e o Parque Estadual de Vila Velha (Ponta Grossa) (MIELKE et al., 2012), constituindo-se todos em inventários da fauna total de borboletas.

No Parque Nacional do Iguaçu, estudos prévios com a fauna de borboletas envolveram a elaboração de uma lista de 257 espécies, pertencentes em sua grande maioria à família Hesperiidae, publicada no Plano de Manejo do Parque (MIELKE, 1968; IBAMA, 1999). Posteriormente, inventários padronizados com uso de rede entomológica e armadilhas atrativas (C. GRACIOTIM, dados não publicados) compilaram as espécies de borboletas ocorrentes na área de turismo e uso público do Parque. Esta região sofreu forte impacto antrópico devido à intensa exploração madeireira antes de se tornar uma UC, e hoje é considerada zona de uso público e visitação das Cataratas do Iguaçu. Assim, o objetivo do presente estudo é aprofundar o conhecimento da fauna de borboletas frugívoras do Parque Nacional do Iguaçu através da realização de inventário em duas fitofisionomias ainda preservadas de Mata Atlântica, a Floresta Estacional Semidecídua e a Floresta Ombrófila Mista, localizadas na zona intangível ao norte do Parque. Além disso, espera-se fornecer subsídios para o conhecimento e conservação dessa fauna através de comparação com outros estudos realizados no Brasil e Argentina, bem como propiciar o acúmulo de informações sobre ecologia e biologia das espécies.

Material e Métodos

ÁREA DE ESTUDO

O Parque Nacional do Iguaçu (Parna do Iguaçu) (Figura 1) está localizado na porção oeste do estado do Paraná (25º 05’ e 25º 40’S e 54º 30’ e 54º 40’W). O clima, segundo a classificação global de Köppen, é do tipo Cfa, caracterizado como temperado subtropical úmido, com estações de inverno e verão bem definidas, onde as chuvas encontram-se distribuídas igualmente ao longo de todo o ano. A temperatura local varia entre 40º C de temperatura máxima e 3º C mínima, tendo como média máxima cerca de 26º C e mínima de 15º C e a pluviosidade média anual é de 1.700 mm, com umidade relativa do ar predominantemente alta, raramente abaixo de 80%, mesmo nos períodos mais secos do ano. A altitude varia de 150 m na porção sul, atingindo 700 m na porção norte do Parque (IBAMA, 1999; SALAMUNI et al., 2002).

A área do Parque abrange territórios de 14 municípios, com formações florestais heterogêneas e diferindo de acordo com a altitude, solo e clima. A vegetação predominante é a Floresta Estacional Semidecídua, ocorrendo da porção sul até altitudes de 450 m. A partir daí, ocorre a Floresta Ombrófila Mista, cujas árvores maiores atingem alturas de 35 m, sendo comum a presença de troncos com mais de um metro de diâmetro, nas regiões melhor conservadas (IBAMA, 1999).

Foram selecionadas duas áreas amostrais na porção norte do Parque: a primeira no município de Céu Azul (25º 09’ 16,4”S e 53º 50’ 31,5”W), sob domínio da Floresta Estacional Semidecídua (FES), a 400 m de altitude. A segunda, localizada no município de Santa Tereza do Oeste, (25º 04’ 13,1”S e 53º 39’ 32,9”W), abrange o domínio da Floresta Ombrófila Mista (FOM) e se encontra a 650 m de altitude.

AMOSTRAGEM

As armadilhas foram dispostas em um transecto pré-definido para cada área amostral. Em cada uma delas, foram realizadas amostragens mensais com duração de cinco dias, entre novembro de 2012 a maio de 2013, seguindo metodologia padronizada adaptada de UEHARA-PRADO et al. (2005). A escolha do período amostral baseou-se na constatação de que verão e outono são as estações do ano associadas à maior diversidade de borboletas frugívoras (RIBEIRO et al., 2010). Para a captura dos espécimes, utilizaram-se armadilhas do tipo Van Someren-Rydon modificadas (DEVRIES et al., 1997), dispostas linearmente em três unidades amostrais (UAs), distanciadas a cada 100 m. Cada UA era composta por cinco armadilhas instaladas em intervalos de 10 m, totalizando 15 em cada área amostral. As armadilhas foram dispostas em dois níveis de altura do solo, intercaladas em 2 e 8 m aproximadamente, e eram instaladas na parte da manhã do primeiro dia sendo revisadas a cada 24 h para coleta e reposição da isca (HUGHES et al., 1998). A isca constituiu-se de uma mistura de banana amassada com caldo de cana, fermentada por 48 h (DEVRIES et al., 1997).

Uma vez retiradas da armadilha, as borboletas foram identificadas, acondicionadas em envelope entomológico e conduzidas ao laboratório, para posterior montagem e/ou confirmação da identificação com auxílio de bibliografia especializada ou consulta a especialistas. A nomenclatura dos espécimes seguiu LAMAS (2004) e atualizações posteriores, sendo que as categorias supragenéricas foram modificadas segundo WAHLBERG et al. (2009), considerando Brassolini e Morphini como tribos de Satyrinae.

Os indivíduos foram capturados através de licença concedida pelos órgãos reguladores (Ministério do Meio Ambiente / Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade / SISBio). O material testemunho encontra-se depositado na coleção de referência do laboratório de Interações Inseto-Planta da Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil.

ANÁLISE DE DADOS

Os dados foram analisados a partir dos valores de riqueza (S), abundância (N) e frequência relativa (fr). Para análise da abundância das espécies, foram consideradas “abundantes” aquelas que possuíram as mais altas frequências absolutas, e como “dominantes” as que apresentaram frequência relativa maior que 10% (fr>0,1). Foram construídas curvas de acúmulo de espécies para cada fitofisionomia e calculados estimadores analíticos de riqueza, tendo sido selecionados os que melhor atenderam a representatividade das amostras de acordo com as premissas de: a) estabilidade no desvio padrão independente do tamanho da amostra e b) estabilização com o menor esforço de coleta (MAGURRAN, 2004). Para comparar os valores de riqueza de espécies nas duas fitofisionomias foi realizada uma rarefação baseada em indivíduos, com os respectivos intervalos de confiança a 95%. As análises estatísticas foram realizadas através dos softwares EstimateS 9.1.0. (COLWELL, 2013) e PAST 3.0 (HAMMER et al., 2001).

Para a confirmação de novos registros para o estado do Paraná, foram consultados os trabalhos de CASAGRANDE & MIELKE (1992), MIELKE (1994), DOLIBAINA et al. (2010, 2011), BONFFANTI et al. (2011), CASAGRANDE et al. (2012) e GARCIA-SALIK et al. (2014). Já registros inéditos para o Parna do Iguaçu foram confirmados a partir de consulta a lista constante no Plano de Manejo do Parque Nacional do Iguaçu (IBAMA, 1999).

Os Nymphalinae Colobura dirce dirce (Linnaeus, 1758) e Smyrna blomfildia blomfildia (Fabricius, 1781), atualmente pertencentes a tribo Nymphalini (WARREN, 2013), foram incluídos na lista de espécies por serem considerados frugívoros nos demais trabalhos com o grupo, estando incluídos até recentemente na tribo Coeini (LAMAS, 2004).

Resultados

Com um esforço total de 900 armadilhas/dia, foram amostrados 1.127 indivíduos, pertencentes a 69 espécies de borboletas frugívoras, nas duas fitofisionomias florestais do Parque Nacional do Iguaçu (Tabela I). A subfamília com maior abundância foi Satyrinae, com 625 indivíduos, representada por 55,46% do total, seguida por Biblidinae (311 indivíduos; 27,59%), Charaxinae (155 indivíduos; 13,75%) e Nymphalinae (36 indivíduos; 3,19%). A ordem de representatividade da riqueza total foi a mesma, com 38 espécies pertencentes à subfamília Satyrinae (55,07%), 19 a Biblidinae (27,54%), nove a Charaxinae (13,04%) e três a Nymphalinae (4,35%).

Considerando as duas fitofisionomias florestais amostradas no Parna do Iguaçu, a abundância total e riqueza de espécies apresentaram-se maiores em FES, com 604 indivíduos observados, pertencentes a 65 espécies, enquanto em FOM foram registrados 523 indivíduos de 55 espécies. As representatividades de abundância e riqueza por subfamília seguiram a mesma ordem de grandeza registrada para os valores totais (Tabela II). Os resultados da rarefação (Figura 2) apontam a maior riqueza significativa de espécies em FES. Analisando ainda o padrão de acúmulo de espécies (Figura 3) pode-se observar que as curvas não atingiram a assíntota apresentando-se sempre ascendentes, indicando que uma vez aumentado o esforço amostral mais espécies poderiam ser observadas em ambas as áreas. Da mesma forma, as estimativas do número de espécies de borboletas frugívoras ocorrentes para cada fitofisionomia do Parque, obtidas através dos estimadores analíticos Jacknife1 e Bootstrap apontaram valores maiores do que os amostrados, corroborando as curvas de suficiência amostral obtidas. C. GRACIOTIM & A. B. B. MORAIS 122 SHILAP Revta. lepid., 44 (173) marzo 2016 Tabela II.– Abundância (N) e riqueza de espécies (S) das subfamílias de borboletas frugívoras amostradas nas fitofisionomias florestais do Parque Nacional do Iguaçu, Paraná, Brasil, entre novembro de 2012 e maio de 2013. FES: Floresta Estacional Semidecídua; FOM: Floresta Ombrófila Mista. Os valores de porcentagem (%) referem-se à abundância e riqueza totais por fitofisionomia, respectivamente.

Trinta e oito espécies de borboletas frugívoras constituíram novos registros para o Parque Nacional do Iguaçu, 23 Satyrinae, seis Charaxinae, seis Biblidinae e três Nymphalinae (Tabela I). No total, as três espécies de borboletas mais abundantes foram Pareuptychia summandosa (Gosse, 1880) (Satyrinae), com 114 indivíduos observados, seguida de Memphis moruus stheno (Prittwitz, 1865) (Charaxinae) (N=106) e Biblis hyperia nectanabis (Fruhstorfer, 1909) (Biblidinae) (N=91). Comparando por fitofisionomia, pode-se destacar ainda Hamadryas epinome (C. Felder & R. Felder, 1867) (Biblidinae), Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1865) e Cissia terrestris (Butler, 1867) (Satyrinae) em FES; e Pseudodebis euptychidia (Butler, 1868), C. terrestris e P. poltys em FOM (Tabela I). Considerando as frequências relativas, apenas uma espécie pode ser considerada dominante em relação à abundância total, P. summandosa, e, da mesma forma, ao comparar as distribuições das duas fitofisionomias, somente uma espécie apresentou-se dominante em cada uma delas, respectivamente M. moruus stheno em FES e P. summandosa em FOM (Figura 4).

No total, seis espécies foram representadas por um único indivíduo (“singletons”) e três por dois indivíduos (“doubletons”). Foram elas, respectivamente, os singletons Opsiphanes invirae amplificatus Stichel, 1904, Hamadryas amphinome amphinome (Linnaeus, 1767) e Hamadryas fornax fornax (Hübner, [1823]) em FES; e Paryphthimoides sp., Yphthimoides sp.1 e Yphthimoides sp.2 em FOM. Já Taygetis tripunctata Weymer, 1907 e Hamadryas februa februa (Hübner, [1823]) foram doubletons da FES, e apenas Epiphile orea orea (Hübner, [1823]) em FOM (Tabela I).

Discussão

A riqueza total de borboletas frugívoras encontrada no Parna do Iguaçu foi maior do que aquelas registradas em outros inventários feitos exclusivamente com armadilhas, em fragmentos de Mata Atlântica do sul e sudeste do Brasil, desconsiderando algumas diferenças em relação a esforço amostral e tipos de fitofisionomia (PEDROTTI et al., 2011, com 30 espécies; CORSO & HERNÁNDEZ, 2012, com 20; SILVA et al., 2013, com 16; PAZ et al., 2014, com 44). Porém, ela foi menor do que registrado por SANTOS et al. (2011), com 76 espécies, e UEHARA-PRADO et al. (2004), com 83. Estudos realizados em áreas de conservação próximas ao Parque, situadas em território argentino, também registraram maiores valores de riqueza (NÚÑEZ-BUSTOS, 2008, com 93; NÚÑEZ-BUSTOS, 2009, com 99), observando, no entanto que os mesmos resultaram de períodos amostrais bem maiores e com uso de outros métodos de coleta, além de revisões bibliográficas e de coleções entomológicas (NÚÑEZ-BUSTOS, 2009).

Os maiores valores de riqueza e abundância de Satyrinae no total e por fitofisionomia também foram registrados em estudos realizados e sul e sudeste da Mata Atlântica do Brasil (PEDROTTI et al., 2011; SANTOS et al., 2011; UEHARA-PRADO et al., 2004; PAZ et al., 2014) e Argentina (NÚÑEZBUSTOS, 2008, 2009). Esses resultados corroborariam as observações de DEVRIES (1987) de que a grande diversidade de hábitats dos neotrópicos tornaria essa região a maior em riqueza de Satyrinae no mundo, sendo este considerado o maior grupo dentro de Nymphalidae (LAMAS, 2004).

A maior abundância registrada em FES pode ser atribuída em grande parte ao maior número de indivíduos registrado nas espécies mais abundantes nessa fitofisionomia, respectivamente M. moruus stheno, P. poltys e B. hyperia nectanabis. Por outro lado, condições climáticas desfavoráveis a atividade de insetos como temperaturas mais baixas, vento e pluviosidade foram registradas em alguns dias da amostragem em FOM, o que pode ter contribuído para a menor abundância dessa área amostral. M. moruus stheno é uma espécie exclusivamente neotropical e presente no sul do Brasil. Essa espécie possui variação morfológica complexa devido a dimorfismo sexual e sazonal, utilizando espécies de Lauraceae como planta hospedeira, como Ocotea nutans (Nees) Mez e Nectandra grandiflora Ness (DIAS et al., 2010), presentes na área de estudo. Já P. summandosa é uma espécie de tamanho pequeno, cujos juvenis são geralmente associados a gramíneas (Poaceae) (DEVRIES, 1987). B. hyperia nectanabis e H. epinome são espécies consideradas comuns e abundantes estando normalmente associadas a habitats de clareiras, bordas de mata e ambientes perturbados (DEVRIES, 1987; MORAIS et al., 2007; UEHARA-PRADO et al., 2007; SACKIS & MORAIS, 2008).

Euptychoides castrensis (Schaus, 1902) (Satyrinae) merece destaque na FOM, pois teve abundância de 30 indivíduos observados, enquanto na FES apenas quatro foram amostrados. Segundo PEDROTTI et al. (2011) essa seria uma espécie associada e muito abundante em ambientes de Floresta Ombrófila Mista no Estado do Rio Grande do Sul. No estado do Paraná, apenas DOLIBAINA et al. (2011) registraram anteriormente a ocorrência da espécie, também em Floresta Ombrófila Mista no município de Guarapuava e arredores.

Em relação à composição de espécies, a maioria daquelas consideradas como novo registro para o Parna do Iguaçu já havia sido observada em estudos anteriores realizados no mesmo (C. GRACIOTIM, dados não publicados) assim como nas áreas de conservação vizinhas da Argentina (NÚÑEZ-BUSTOS, 2008, 2009), corroborando uma possível continuidade de habitat para essas borboletas. Além disso, de todas elas, apenas Caligo beltrao (Illiger, 1801) e Hermeuptychia fallax (C. Felder & R. Felder, 1862) não haviam sido previamente amostradas no estado do Paraná por DOLIBAINA et al. (2011) em regiões de Floresta Ombrófila Mista, Campos Naturais e Floresta Estacional Semidecidual.

Comparando a composição das assembléias entre as fitofisionomias, além das espécies “singletons” e “doubletons”, todas aquelas que foram amostradas exclusivamente em FES ou FOM podem ser consideradas raras, pois tiveram abundância menor que 10 indivíduos. Segundo BROWN JR. & FREITAS (1999), muitas dessas espécies aparentemente raras seriam muito difíceis de encontrar em qualquer lugar ou época do ano, até mesmo quando presentes, uma vez que se mantêm em populações pequenas, sazonais e erráticas, possivelmente associadas à maior complexidade estrutural das comunidades (HALFFTER & MORENO, 2005). Uma vez intensificada a amostragem na escala temporal, a riqueza total registrada tende a aumentar, assim como também a probabilidade de detecção de espécies com tamanhos populacionais pequenos (SUMMERVILLE et al., 2001).

Finalmente, considerando o papel de indicador ecológico atribuído a algumas espécies de borboletas frugívoras, é importante mencionar a presença no Parna do Iguaçu de C. beltrao, Manataria hercyna hercyna (Hübner, [1821]), Taygetis acuta Weymer, 1910, e H. fornax fornax (cujo único indivíduo amostrado foi coletado em armadilha em dossel). C. beltrao é citada por NÚÑEZ-BUSTOS (2008) como bastante local na Reserva Privada de Yacutinga (Província de Misiones, Argentina), e de acordo com o mesmo autor poderia estar associada ao estado de conservação da Reserva, pois seus indivíduos não seriam encontrados com facilidade fora da mesma. Por sua vez, M. hercyna hercyna, T. acuta e H. fornax fornax foram destacadas por BROWN JR. & FREITAS (2000b) como indicadoras de ambiente rico e preservado de Mata Atlântica.

Muito embora a maioria das espécies oficialmente ameaçadas de extinção no país habite o bioma Mata Atlântica, a flora e fauna desse bioma ainda são pouco conhecidas (FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA & INPE, 2010). Este importante fragmento florestal que é o Parque Nacional do Iguaçu pode servir de refúgio e abrigo para diversas espécies de fauna, incluindo uma expressiva riqueza de borboletas frugívoras, conforme registrado no presente estudo. A continuação dos estudos com a fauna de borboletas do Parque poderá aumentar o conhecimento sobre a biologia, ecologia e conservação dessas espécies. Além disso, aliados aos demais estudos locais e regionais, os resultados obtidos podem gerar informações para a conservação e manejo de áreas reservadas para a proteção de biodiversidade.

Agradecimientos

As autoras agradecem aos doutores O. H. H. Mielke e M. M. Casagrande (UFPR), por permitirem a visita à coleção científica Pe. Jesus Santiago Moure. Ao ICMBio/SISBio pela concessão de licença de coleta (N. 35291) e ao Parque Nacional do Iguaçu e colaboradores pelo apoio logístico.

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Notas de autor

kamilagraciotim@hotmail.com